مایلز که توسط انجمن عنکبوتی میگل اوهارا شکار شده و دوستانش به او خیانت کرده اند، خود را در تاریک ترین گوشه های Spider-Verse در جستجوی راهی برای خانه می بیند. مایلز با دانستن اینکه خانواده‌اش نه تنها از هم پاشیده، بلکه در معرض خطر قرار گرفته‌اند، مسابقه‌ای است تا مایلز در وحشی‌ترین نقاط زمان و مکان سفر کند تا برای همه چیزهایی که برایش عزیزتر است بجنگد و دوباره متحد شود.